ECOLOGÍA DE PATÓGENOS DE ARTRÓPODOS

CICLO DE VIDA GENERALIZADO DE PATÓGENOS DE ARTRÓPODOS

Para entender el valor de cualquier patógeno como parte del control natural que afecta a una plaga, se debe entender la biología del patógeno. Para completar sus ciclos de vida exitosamente, la mayoría de los patógenos debe contactar a un hospedero, poder entrar a su cuerpo, reproducirse dentro de uno o más tejidos del hospedero y emitir algún estado de vida que subsecuentemente contacte e infecte nuevos hospederos. La forma en que un patógeno en particular hace estas cosas, influenciará fuertemente los tipos de hospederos que infecte y el impacto que tendrá en la densidad promedio del hospedero. Aquí se discuten estos procesos y se comparan entre diferentes grupos de patógenos. Cuando son usados como bioplaguicidas, algunos aspectos de la biología del patógeno como la eficiencia de transmisión, pasan a ser menos importantes.

1. CONTACTO CON EL HOSPEDERO

La mayoría de los patógenos de artrópodos carecen de un estado móvil (excepto los nemátodos y los mohos acuáticos como Lagenidium spp.). Por tanto, el contacto con el hospedero depende de la oportunidad de los encuentros con los hospederos y las esporas u otro estado infeccioso que es transportado por el viento, la lluvia u otros organismos. La eficiencia del contacto entre un patógeno y sus hospederos es determinada por los patrones espaciales del estado infeccioso y por el del hospedero, y la sobrevivencia del estado infeccioso a través del tiempo. Los cuerpos de oclusión de los nucleopoliedrovirus en los cadáveres de larvas de la polilla gitana enfermas (L. dispar), por ejemplo, son liberados cuando los cadáveres se rompen. Los cuerpos de inclusión de los virus están concentrados inicialmente cerca del sitio de la muerte del hospedero pero después se distribuyen sobre el follaje cercano (especialmente en el follaje directamente debajo de los cadáveres de los hospederos) debido a la lluvia (Woods y Elkinton, 1987). Similarmente, el viento redistribuye las conidias de hongos que inicialmente estaban concentradas cerca de los cadáveres de los hospederos hacia nuevas localidades por todo el hábitat. 

La dispersión de los patógenos entre un grupo de hospederos es llamada transmisión horizontal. Unos pocos patógenos son transmitidos entre generaciones de hospederos de la madre a su descendencia (transmisión vertical) un proceso que elimina la necesidad de contactar nuevos hospederos al azar. Algunos patógenos son aptos para buscar activamente a sus hospederos. Algunos nemátodos entomopatógenos usan señales químicas como el CO2 y las heces de los hospederos para detectarlos (Ishibashi y Kondo, 1990) y después se mueven hacia ellos nadando en el agua entre las partículas del suelo. Similarmente, las zoosporas móviles de las especies acuáticas de Lagenidium nadan activamente hacia sus hospederos (en respuesta a compuestos químicos emitidos por ellos) o hacia la luz (que los lleva a la superficie del agua, donde se encuentran las larvas de los mosquitos) (Carruthers y Soper, 1987).

2. PENETRACIÓN AL HOSPEDERO

Una vez el patógeno ha contactado al hospedero, debe penetrar su cuerpo y alcanzar los tejidos susceptibles. La cutícula del artrópodo le brinda protección contra muchos patógenos. La mayoría de las bacterias y los virus no pueden cruzar la cutícula externa y deben entrar a los artrópodos a través de la capa delgada del intestino medio, después de haber sido ingeridos. El consumo de alimento que está contaminado por patógenos es una ruta importante de contagio para los artrópodos masticadores. Los artrópodos succionadores, en contraste, escapan a la exposición de dicha contaminación al alimentarse de los fluidos internos de la planta, los que están relativamente libres de microbios entomopatógenos. Como consecuencia, los insectos chupadores como los áfidos son menos afectados por patógenos como bacterias y virus que deben entrar al hospedero por ingestión.

En contraste, algunos nemátodos y hongos son más aptos para penetrar el integumento del insecto. Los nemátodos esteinernemátidos y heterorhabdítidos pueden entrar a los hospederos a través de heridas o de los espiráculos, usando presión mecánica y enzimas. Los heterorhabdítidos también pueden cortar el integumento con una estructura como un diente. Los nemátodos Deladenus usan un estilete para entrar al hospedero. Los hongos usan estructuras especiales llamadas hifas de penetración para ejercer presión mecánica sobre la cutícula, junto con la producción de enzimas capaces de digerir la quitina de la cutícula.

Mecanismo de infección de hongos entomopatógenos 

En forma general los hongos presentan las siguientes fases de desarrollo sobre los hospederos: germinación, formación de apresorios y estructuras de penetración, colonización y reproducción del patógeno. El inoculo o unidad infectiva está constituida por las estructuras de reproducción sexual y asexual, es decir las esporas y conidias (Monzón, 2001). El inicio de la infección se realiza por germinación de las esporas del hongo sobre el tegumento del insecto plaga. La dispersión de las esporas se realiza por contaminación ambiental a través del viento, suelo, la lluvia e incluso insectos enfermos al entrar en contacto con otros sanos (Giraldo, 2009).

Las características físicas y químicas de las superficies de la cutícula del insecto y la espora son las responsables de esta unión, algunas glicoproteínas pueden servir como un receptor específico para las esporas (Tanada y Kaya 1993). Luego se produce un tubo germinativo y un apresorio, con éste se fija en la cutícula y con el tubo germinativo o haustorio (hifa) se da la penetración al cuerpo del insecto. Aquí participa un mecanismo físico y uno químico, el primero consiste en la presión ejercida por la estructura de penetración, la cual rompe las áreas esclerosadas y membranosas de la cutícula. El mecanismo químico consiste en la acción enzimática, principalmente por proteasas, lipasas y quitinasas, las cuales causan descomposición del tejido en la zona de penetración, lo que facilita el proceso (Monzón, 2001). Después de ésta fase se inicia el proceso de colonización, en el cual la hifa sufre un engrosamiento y se ramifica en la cavidad general del cuerpo. A partir de ese momento se forman pequeñas colonias del hongo y otros cuerpos hifales (blastosporas), sin embargo no ocurre gran crecimiento hifal antes de la muerte del insecto (Giraldo, 2009).

Otra forma mediante la cual el hongo puede causar la muerte del insecto, es mediante la producción de toxinas. Los hongos entomopatógenos tienen la capacidad de sintetizar toxinas que son utilizadas en el ciclo de la relación patógeno- hospedante. Entre estas toxinas destacan las dextruxinas (demetildextruxina y protodextruxina) ya que su modo de acción también inhibe la síntesis de ADN, ARN y proteínas en las células de los insectos (Pucheta y col., 2006); además son sustancias de baja toxicidad, pero de mucha actividad tóxica sobre insectos, ácaros y nematodos (Monzón, 2001; Giraldo, 2009).

La muerte del insecto se produce con mayor rapidez cuando es afectado por un hongo que produce cantidades considerables de toxinas, ya que se adiciona la toxemia a la destrucción de los tejidos y a las deficiencias nutricionales. Los individuos enfermos no se alimentan, presentan debilidad, desorientación y cambian de color, presentando manchas oscuras sobre el tegumento, que corresponden con las esporas germinadas del hongo (Alean Carreño, 2003; Cañedo y Ames, 2004; Giraldo J. 2009). Con la muerte del insecto termina el desarrollo parasítico del hongo y empieza la fase saprofítica: el hongo crece en el hemocele formando masas miceliares que salen al exterior fundamentalmente por las regiones intersegmentales, esporulando sobre el cadáver y produciendo inóculo para infectar a otros insectos y por las aberturas naturales: espiráculos, boca y ano (Cañedo y Ames, 2004).

Normalmente, los hongos entomopatógenos son de acción lenta. Pero estos productos dependen generalmente de las condiciones ambientales de temperatura y de elevada humedad relativa para que su desarrollo y acción patógena sea la adecuada. Generalmente tardan una semana como mínimo en eliminar a la víctima o al menos en que esta deje de alimentarse. Son adecuados para su aplicación por introducción, manipulación ambiental o aumento inoculativo (Giraldo, 2009).

3. REPRODUCCIÓN DENTRO DEL HOSPEDERO

Cuando el patógeno ha penetrado al hospedero, debe reproducirse en un tejido susceptible. Algunos patógenos pueden hacerlo en virtualmente todos los tejidos pero otros requieren tejidos específicos. El virus no oclusivo de Oryctes, por ejemplo, se reproduce principalmente en el cuerpo graso y en el epitelio del intestino medio. El rango de tejidos que un patógeno puede infectar influye en la cantidad de estados infecciosos del patógeno que pueden producirse por hospedero. Los patógenos que infectan todos los tejidos pueden ser más económicos de cultivar que los que causan infecciones más selectivas.

Algunos patógenos como los baculovirus que son parásitos obligados de células vivas, sólo se reproducen mientras el hospedero todavía está vivo. En contraste, los nemátodos esteinernemátidos y heterorhabdítidos son principalmente saprófitos y la mayor parte de su reproducción ocurre después de que los hospederos han muerto por las bacterias simbióticas asociadas. Consecuentemente, los nemátodos son aptos para usar la mayoría de los tejidos del hospedero para su reproducción.

4, ESCAPE DESDE EL HOSPEDERO MUERTO

Para completar su ciclo de vida, un patógeno debe escapar del viejo hospedero y encontrar nuevos. En el caso especial de la transmisión vertical (de la madre a su descendencia), el patógeno contacta nuevos hospederos cuando la madre contamina sus propios huevos. Usualmente, sin embargo, el patógeno debe abandonar el hospedero muerto, entrar a un ambiente más grande y de alguna manera, contactar un nuevo hospedero. Si un patógeno mata a su hospedero, la descendencia del patógeno puede escapar del cadáver cuando se descompone, tal como ocurre cuando las larvas de lepidópteros muertas por virus se ablandan y caen en pedazos. 

La descendencia de los hongos entomopatógenos (conidias) escapa de los cadáveres de los hospederos cuando hifas especiales (conidióforos) crecen a través de la cutícula del cadáver y producen conidias dispersadas por el aire. La liberación de las conidias de algunas especies de hongos es pasiva pero otros las descargan en forma eruptiva. 

Los nématodos pueden dejar los hospederos en varias formas, dependiendo del grupo de nemátodos. En los esteinernemátidos y los heterorhabdítidos, tanto los jóvenes como los adultos pueden nadar y alejarse de los cadáveres en el agua entre las partículas del suelo. En otros grupos, los nemátodos pueden ser dispersados a través del tracto reproductivo del hospedero durante los intentos de oviposición de los hospederos infectados.

EPIDEMIOLOGÎA: ¿QUÉ CONDUCE A LOS BROTES DE ENFERMEDADES?

Las epizootias son brotes de enfermedad en una población animal y son parte del control natural. Las epizootias de baculovirus y de hongos entomopatógenos son comunes mientras que las de bacterias como B. thuringiensis son raras. La probabilidad de que ocurra una epizootia está influenciada por las características del hospedero y del patógeno, la densidad de población y distribución del hospedero, y las condiciones ambientales como la temperatura, lluvia y humedad. El estudio de cómo afectan dichos factores a los brotes de enfermedades se llama epizootiología (ver Fuxa y Tanada, 1987 para una discusión de la epizootiología de enfermedades de insectos). Enseguida se describen las características del hospedero, del patógeno o del medio ambiente que conducen a una epizootia. Sin embargo, cuando los patógenos son usados como bioplaguicidas, aplicados en grandes cantidades donde se necesitan, la dinámica natural es remplazada por condiciones impuestas artificialmente y entonces aún algunos patógenos con dinámica de transmisión pobre (como B. thuringiensis) pueden ser útiles como bioplaguicidas.

A. CARACTERÍSTICAS DEL HOSPEDERO QUE INFLUYEN EN LA TASA DE ENFERMEDAD

Entre los factores del hospedero que pueden afectar el desarrollo de una epizootia están su densidad, distribución especial, salud, edad, estatus de la muda y comportamiento. Ya que el estado de dispersión de un patógeno, como las conidias fungosas o los cuerpos de oclusión virales, disminuyen en abundancia como el cubo de la distancia desde el hospedero previamente infectado más cercano, las tasas de contacto con nuevos hospederos son más altas cuando los hospederos están cerca. La transmisión de la enfermedad aumenta cuando los insectos están en colonias reproductivas (como los áfidos) o en grupos (como los gusanos de bolsa) o presentan distribución espacial significativamente agregada (como las moscas blancas). Para insectos masticadores como las larvas de lepidópteros, la transmisión horizontal se facilita por el contacto con heces o fragmentos de cadáveres de hospederos, lo cual es más posible en altas densidades de dichas larvas, como en las explosiones de población de la polilla gitana.

La salud de los hospederos también afecta la transmisión del patógeno porque los hospederos estresados por otros patógenos o por la pobre nutrición por condiciones físicas adversas, a menudo son menos resistentes a la infección. Los individuos enfermos también pueden aumentar la dispersión del patógeno al efectuar comportamientos inusuales. Los individuos infectados frecuentemente mueren en posiciones relativamente altas en su planta hospedera o en el habitat. Algunas larvas de lepidópteros infectadas con virus migran hacia arriba (quizá como respuesta al hambre) y mueren en las puntas de las ramas, una conducta que posiciona al cadáver para contaminar el follaje inferior conforme el cadáver se desintegra.

Similarmente, la edad y estatus de la muda afecta la susceptibilidad a la infección. Las larvas jóvenes de lepidópteros a menudo son más susceptibles a B. thuringiensis y a los virus. Los insectos recién mudados, en los que la cutícula es todavía más bien delgada, son más susceptibles a los hongos. Por el contrario, la muda puede evitar la infección en algunos insectos, si las conidias son esparcidas sobre la cutícula seca antes de penetrar al hospedero.

B. CARACTERÍSTICAS DEL PATÓGENO QUE INFLUYEN EN LA TASA DE ENFERMEDAD

Las características del patógeno que influyen en la tasa de enfermedad incluyen la infectividad, virulencia, producción de toxinas, naturaleza del ciclo de vida del patógeno así como la densidad, distribución y persistencia del estado de dispersión del patógeno. El genotipo del patógeno influye en la infectividad y virulencia en un hospedero dado. La infectividad es la habilidad del patógeno para penetrar el cuerpo del hospedero y la virulencia es la habilidad para causar la enfermedad, ya dentro del hospedero. Los patotipos varían significativamente con respecto a cuál especie hospedera puede ser atacada con éxito. En los hongos, las cepas pueden variar en el nivel de las enzimas producidas por la penetración de las hifas, cambiando su infectividad con el hospedero. En B. thuringiensis, los aislados difieren en los tipos y cantidades de las toxinas que producen. Estas diferencias en toxinas determinan cuáles grupos de hospederos son susceptibles a las infecciones letales por aislados particulares de B. thuringiensis.

Los ciclos de vida de los patógenos varían desde simples hasta altamente complejos, algunos requieren de hospederos alternantes. Los ciclos de vida complejos pueden limitar la transmisión del patógeno si los hospederos alternantes o las condiciones especiales están disponibles en sólo algunos hábitats o períodos. El requerimiento de copépodos u ostrácodos como hospederos alternantes por hongos Straminipila del género Coelomomyces, por ejemplo, significa que la reproducción continua de este patógeno seguida por la aplicación artificial, sólo es posible si dichos hospederos están presentes (Tanada y Kaya, 1993).

La densidad, distribución y persistencia de los estados infecciosos de un patógeno son importantes en la determinación de la tasa normal de una enfermedad y en la frecuencia e intensidad de las epizootias. La presencia de un estado infeccioso del patógeno es insuficiente para causar epizootias en la ausencia de condiciones ambientales favorables. Sin embargo, fuentes abundantes y persistentes de estados infecciosos del patógeno en el hábitat favorecen la ocurrencia de epizootias.

La dispersión de un patógeno dado en el hábitat dependerá de la naturaleza del mecanismo de liberación desde el hospedero. Es más probable que las conidias fungosas diseminadas por el viento sean dispersadas más ampliamente que los virus liberados por la licuefacción de los cadáveres de los hospederos, con la contaminación local del follaje en la zona de goteo debajo de los cadáveres. La persistencia de los estados infecciosos del patógeno será fuertemente influenciada por su tolerancia a factores físicos dañinos, particularmente la luz ultravioleta, altas temperaturas y resequedad. Algunos microhabitats, especialmente el suelo y los espacios protegidos como grietas en la corteza, ofrecen condiciones físicas más favorables a la sobrevivencia del patógeno. El contacto del hospedero con estas zonas o el movimiento de material desde ellas a otras áreas donde los hospederos se alimentan, serán influencias importantes en las tasas de infección.

C, FACTORES AMBIENTALES QUE INFLUYEN EN LA TASA DE ENFERMEDAD

La temperatura, humedad, desecación, luz y las características del suelo influyen en los brotes de la enfermedad (Benz, 1987). Los efectos de la temperatura en la tasa de enfermedad son complejos. Los cambios de temperatura pueden afectar directamente no sólo al patógeno o al hospedero sino que el efecto en la tasa de enfermedad sólo puede ser entendido considerando también el impacto de diferentes temperaturas en la conducta, crecimiento y movimiento del hospedero. La ruta de entrada del patógeno puede afectar este proceso. Para organismos en los que la ingestión de alimento contaminado es la principal ruta de entrada, las infecciones sólo pueden ser adquiridas a temperaturas que permitan a los hospederos alimentarse. Para los hongos, los cuales entran al hospedero a través del integumento, las infecciones pueden ser adquiridas a temperaturas debajo de aquéllas a las que los hospederos se alimentan, si las temperaturas son favorables para la germinación de las esporas del hongo y para el crecimiento de las hifas.

La humedad, el agua libre y las condiciones desecantes son importantes en algunas situaciones. Los niveles altos de humedad generalmente favorecen los brotes de hongos, promoviendo la germinación de las conidias existentes y la formación de conidias nuevas en los cadáveres. La alta humedad y la humedad del suelo también favorecen las epizootias por nemátodos. Las tasas de enfermedades bacterianas y virales son menos influenciadas por estos factores. La lluvia tiene relativamente poco efecto directo en las tasas de enfermedad y no lava cantidades significativas de los estados infecciosos del patógeno de la superficie de las plantas (Benz, 1987). En contraste, la desecación es un factor de mortalidad importante para muchos patógenos, incluyendo nemátodos y bacterias; muchos patógenos tienen estados especiales adaptados para resistir la desecación. Éstos incluyen los cuerpos oclusivos de los baculovirus, las esporas de algunas bacterias (Bacillus), las esporas de descanso de los hongos y los huevos y estados de descanso juveniles de algunos nemátodos.

Es bien conocido el efecto deletéreo de la luz del sol, especialmente de la luz ultravioleta, sobre los baculovirus. Los baculovirus depositados en el haz de las hojas expuestas a la luz del sol, son inactivados típicamente en un período corto, desde unas pocas horas hasta unos pocos días. Las esporas fungosas también son sensibles a la luz pero las conidias de muchas especies están protegidas por pigmentos que absorben la luz. El suelo, debido a que a menudo está húmedo y oscuro, es un lugar favorable para la sobrevivencia de los estados en descanso de bacterias, baculovirus y hongos. El pH y el contenido orgánico del suelo pueden influir en la tasa de degradación de los patógenos, así como la composición de las especies y la abundancia de microrganismos del suelo. Por tanto, el manejo del suelo utilizado en agricultura puede influir en la tasa de enfermedad en cultivos de campo.