Diversidad de patógenos de insectos

Los patógenos de artrópodos incluyen hongos, bacterias, virus, nemátodos y protozoarios. Los protozoarios, sin embargo, han tenido poca importancia en control biológico, siendo principalmente debilitadores más que letales para sus hospederos. Los microsporidios, anteriormente considerados protozoarios y ahora ubicados taxonómi­camente con los hongos, tienen importancia relevante como agentes de control biológico clásico pero existe preocupación por el posible daño por infecciones a colonias de agentes de control biológico de artrópodos.

Los patógenos son una parte importante del control natural. Epizootias espontáneas de patógenos ocurren a veces en las poblaciones de plagas (Fuxa y Tanada, 1987) como, por ejemplo, las epidemias virales y fungosas que periódicamente diezman las larvas de la polilla gitana Lymatria dispar (L.) en Norteamérica (Gillock y Hain, 2001/2002). El uso de pató­genos en control biológico clásico o aumentativo inoculativo ha incluido programas contra el escarabajo rinoceronte Oryctes rhinoceros (L.) en cocoteros de islas del Pacífico por un virus introducido de Oryctes, el control de la mosca sierra de la picea Gilpinia hercyniae (Hartig) en Canadá por un baculovirus, y el de la avispa de la madera Sirex por el nemátodo Deladenus (Beddingia) siricidicola (Bedding) en Australia. Aunque aún son escasos, los casos en que los patógenos de artrópodos son utilizados en control biológico clásico pueden incrementarse en el futuro.

La mayoría de la investigación sobre el uso de patógenos para control biológico, sin embargo, se ha enfocado en formular microrganismos para aplicación específica del sitio como bioplaguicidas (Cherwonogrodzky, 1980; Federici, 1999, 2007). Aquí se considera la biología de los grupos de patógenos más importantes y los factores que afectan su dinámica de transmisión en el control natural. 

Hongos entomopatógenos

Los hongos pueden ser agentes del control biológico clásico, bioplaguicidas o parte del control natural a través de las epidemias que periódicamente causan en algunos artrópo­dos (Goh et al., 1989; Carruthers y Hural, 1990). Los hongos tienen poca importancia en el control biológico por conservación porque las manipulaciones para crear epidemias por hongos, con demanda en localidades específicas, generalmente no son prácticas o no están disponibles.

Los casos exitosos de control biológico clásico de insectos usando hongos introduci­dos han sido pocos. El hongo Zoophthora radicans (Brefeld) Batko de Israel fue introdu­cido en Australia para ayudar en la supresión del áfido Therioaphis trifolii (Monell) f. mac­ulata (Milner et al., 1982). La introducción accidental del hongo asiático Entomophaga maimaiga Humber, Shimazu & Soper en el noreste de los Estados Unidos causó alta mortalidad de las larvas de la polilla gitana (Webb et al., 1999) y se cree que ha mantenido a la plaga bajo control, al menos en Nueva Inglaterra (EU), desde 1990.

La mayoría de la investigación con hongos como agentes del control biológico se ha enfocado en los esfuerzos para desarrollarlos como bioplaguicidas (Ferron, 1978; Gil­lespie, 1988; Bateman and Chapple., 2001; Bateman, 2004). El desarrollo exitoso de micoinsecticidas ha sido frustrado por los rangos estrechos de hospederos y por la pobre germinación de las conidias después de la aplicación (Moore y Prior, 1993). Un pro­ducto para controlar a la langosta africana del desierto Schistocerca gregaria Forskal y a otros saltamontes plaga ha sido desarrollado basado en Metarhizium flavoviride Gams (= M. anisopliae var. acridum). Este producto ha sido promovido por grupos de ayuda internacional como una solución ambientalmente más segura para controlar langostas en África; también ha sido probado en Asia y Suramérica con altos niveles de mortalidad de saltamontes en pruebas de campo (Li et al., 2000; Magalhães et al., 2000; Zhang et al., 2000). Una especie australiana de Metarhizium (Green Guard®) está registrada actual­mente para usarla en Australia contra langostas (Lawrence, 2006).

En algunos casos, los micoplaguicidas aplicados actúan como agentes de control bi­ológico clásico, reproduciéndose a niveles suficientemente altos para continuar causando mortalidad a niveles significativos por varios años, sin tener que repetir la aplicación. Éste es el caso, por ejemplo, con Beauveria brongniartii (Saccardo) Petch, el cual fue aplicado en pastizales y huertos de Suiza para controlar al escarabajo Melolontha melolontha L. Este hongo ha sido detectado en el suelo 14 años después de la aplicación (Enkerli et al., 2004), por lo que se creyó que contribuyó al éxito del producto en el control de la plaga (Zelger, 1996).

Más de 400 especies de hongos que infectan insectos han sido reconocidas (Hall y Papierok, 1982). Su taxonomía está incluida en Brady (1981) y McCoy et al. (1988) mientras que su biología, patología y uso en control de plagas es discutida en Steinhaus (1963), Müller-Kögler (1965), Ferron (1978), Burges (1981a), McCoy et al. (1988), Tanada and Kaya (1993) y Khetan (2001). La mayoría de la atención se ha enfocado al­rededor de 20 especies (Zimmermann, 1986) de 12 géneros (Roberts y Wraight, 1986). Incluyen a Lagenidium (considerado ahora no un hongo verdadero sino un miembro del Reino Straminipila), Entomophaga, Neozygites, Entomophthora, Erynia, Aschersonia, Verticillium, Nomuraea, Hirsutella, Metarhizium, Beauveria y Paecilomyces (hongos ver­daderos, del Reino Eumycota).

Lagenidium (REINO STRAMINIPILA) 

Los miembros de este género infectan larvas de mosquitos y no requieren de un hospedero alternante para completar su ciclo de vida. Lagenidium giganteum Couch está registrado como un producto de control de plagas en los Estados Unidos.

Lagenidium

Control de insectos-plaga en la agricultura utilizando hongos entomopatogenos: retos y perspectivas

Beauveria bassiana

Metarhizium anissopliae

Senasica

Bacterias entomopatógenas

De los varios grupos de patógenos, las bacterias son las que han tenido más éxito en su uso comercial. Las bacterias sirven para este uso porque varias especies importantes pueden crecer en medios de fermentación y no requieren de métodos caros de cultivo. El mayor énfasis lo ha tenido Bacillus thuringiensis Berliner, la cual tiene al menos 65 subespecies y muchos miles de aislamientos. Bacillus thuringiensis es un complejo de subespecies que comúnmente se encuentra en hábitats como suelo, hojarasca, heces de insectos y dentro de intestinos de insectos (Federici, 2007). Algunos productos de B. thuringiensis contienen bacterias vivas y proteínas tóxicas asociadas. El interés en B. thuringiensis, combinado con desarrollos en biología molecular, condujo a la producción de cultivos transgénicos (espe­cialmente algodón y maíz) que expresan suficientes toxinas Bt para proteger a las plantas de las plagas clave. Mientras las bacterias como bioplaguicidas han permanecido como productos locales, las plantas transgénicas Bt han transformado el control de plagas en algunos cultivos.

Aunque muchas especies de bacterias pueden causar enfermedades en artrópodos, las que no forman esporas latentes (como las especies de Pseudomonas, Aerobacter, Cloaca o Serratia), usualmente causan la enfermedad sólo cuando el hospedero está fisiológica­mente estresado. Sin embargo, una especie – Serratia entomophila Grimmont, Jackson, Ageron & Noonan, el agente causante de la enfermedad ámbar – ha sido desarrollado como bioplaguicida y es vendido en Nueva Zelanda para el control del escarabajo plaga de los pastos Costelytra zealandica (White), bajo el nombre de Invade (Jackson, 1990). Las formulaciones granulares de esta bacteria permanecen activas en suelos inoculados hasta por cinco meses (O’Callaghan y Gerard, 2005).

Las bacterias que forman esporas pueden infectar más fácilmente a hospederos sanos, después de la ingestión de esporas. Especies como B. thuringiensis, Bacillus sphaericus Neide y Paenibacillus popilliae (Dutky) (antes en Bacillus [Pettersson et al., 1999]) son, en orden de importancia decreciente, los patógenos que han sido más investigados para su posible uso como bioplaguicidas.

Paenibacillus popilliae es un patógeno del escarabajo japonés Popillia japonica New­man y de otros escarabajos del césped. Las infecciones de este patógeno son llamadas “enfermedades lechosas” debido al color blancuzco de la hemolinfa de los hospederos en­fermos. A pesar de la importancia de las plagas a controlar con este patógeno, P. popilliae ha fallado generalmente como bioplaguicida comercial (aunque todavía está disponible comercialmente) porque no produce esporas fácilmente cuando se cultiva en medios de fermentación (Lüthy, 1986).

La segunda especie, B. sphaericus, es de interés porque mata larvas de mosquitos, tal como lo hace una subespecie de B. thuringiensis (B.t. israelensis).  Esta especie puede ser producida por fermentación, su actividad insecticida se debe a las toxinas cristalinas que son liberadas cuando el insecto digiere las esporas que ha ingerido con su alimento. El rango de hos­pederos de esta bacteria está limitado a unos pocos géneros de mosquitos. Los genes que codifican por la toxina han sido identificados y transferidos a otras bacterias (Baumann [P.] et al., 1987, Baumann [L.] et al., 1988; Baumann y Baumann, 1989). Los genes de B. sphaericus han sido usados para producir organismos recombinantes que expresan toxinas de esta especie y de B. thuringiensis (Park et al., 2003, 2005). Bacillus sphaericus, ya sea sola o en combinación con otros materiales, sigue siendo de interés para el control de Culex spp. y de mosqui­tos que se crían en agua contaminada. ESte patógeno parece tener un nicho potencial como mosquitocida.

Bacillus thuringiensis es el patógeno bacteriano de artrópodos más extensamente com­ercializado. Unos 50,000 aislamientos han sido colectados, de los cuales 65 serotipos (basados en antígenos flagelares) han sido reconocidos y recibido nom­bre a nivel de subespecies. La mayoría de estos serotipos afectan larvas de lepidópteros, al­gunos como por ejemplo B. t. kurstaki han sido usados contra varios lepidópteros plaga de frutas, hortalizas y bosques. La subespecie israelensis es efectiva contra larvas de dípteros, incluyendo mosquitos, jejenes, moscas de las alcantarillas y micetofílidos (de Barjac, 1978; van Essen y Hembree, 1980; Mulla et al., 1982). La subespecie B. t. tenebrionis infecta larvas de crisomélidos como el escarabajo de la papa  Leptinotarsa decem­lineata (Say) (Herrnstadt et al., 1987). Los insectos que ingi­eren esporas de B. thuringiensis mueren por el efecto combinado del envenenamiento por toxinas y la multiplicación de las bacte­rias. Los bioplaguicidas que con­tienen este patógeno son impor­tantes en agricultura orgánica y en manejo integrado de plagas, por su compatibilidad con para­sitoides y depredadores. El uso total, sin embargo, sigue siendo menor al compararlo con los in­secticidas convencionales en los cultivos (Whalon y Wingerd, 2003).

Los genes Bt, sin embargo, han sido usados para producir variedades de cultivos re­sistentes a plagas (Vaeck et al., 1987) y su adopción por el productor ha sido extensa. En 2006, aproximadamente el 50% de todo el algodón y del maíz sembrado en los Estados Unidos fueron variedades Bt. Altas tasas de uso similares también ocurren en algunos otros países (James, 2002; Shelton et al., 2002). Cuando las toxinas Bt expresadas por la planta controlan plagas clave, el uso de plaguicidas disminuye, permitiendo mucha mayor sobrevivencia de enemigos naturales en el cultivo (Dively y Rose, 2003; Naranjo y Ellsworth, 2003). Es posible que se presente resistencia a las toxinas Bt, liberadas como aspersión de bioplaguicida o por plantas transgénicas (Tabashnik et al., 1990) y por tanto el monitoreo y manejo para retrasar la resistencia son aspectos im­portantes del uso de las toxinas de este patógeno. También se han originado problemas sociales más amplios por el uso de los cultivos Bt (Gray, 2004).

Bacillus thiringiensis

Diversidad de Bacillus thuringiensis

Virus entomopatógenos

De las varias familias de virus de insectos (Entwistle, 1983; Moore et al., 1987; Tanada y Kaya, 1993), sólo Baculoviridae (Granados y Federici, 1986) (con una excepción) es importante como bioplaguicida o como causante de epizootias naturales. Los baculovirus usualmente matan a sus hospederos y se sabe que sólo infectan insectos (Payne, 1986). Esta familia contiene a los nucleopoliedrovirus (NPV por su sigla en inglés) y a los granulovirus (GV por su sigla en inglés).

Un rol de los baculovirus en el control biológico es que como patógenos naturales, causan ciclos periódicos de enfermedad. Tales patógenos podrían ser especies nativas lo­cales o virus introducidos dirigidos a una especie invasora. Fuxa (1990) enlistó 15 casos en que los baculovirus fueron introducidos y establecidos exitosamente contra insectos plaga invasores.

Los baculovirus también pueden ser formulados como bioplaguicidas. Sin embargo, debido a que todos los virus son parásitos obligados, deben ser criados en insectos vivos o en cultivos de células de insectos. Consecuentemente, pocos virus han tenido éxito como productos comerciales porque los costos de producción son altos y el uso del produc­to está limitado por una alta especificidad del hospedero. En la ausencia de productos provechosos producidos por negocios privados, algunos bioplaguicidas virales han sido producidos con fondos públicos. En Brasil, el apoyo del gobierno condujo al desarrollo del virus de la nucleopoliedrosis del defoliador de la soya Anticarsia gemmatalis Hübner (Moscardi, 1983, 1999); este bioplaguicida ha sido adoptado por algunos productores de soya (Corrêa-Ferreira et al., 2000). 

Protocols for Oral Infection of Lepidopteran Larvae with Baculovirus

Nemátodos que atacan a artrópodos

De las más de 30 familias de nemátodos, nueve tienen potencial para el control biológico de insectos. Existen dos casos en los que los nemátodos introducidos han suprimido un insecto invasor. 

Casi todo el interés en nemátodos para control biológico de insectos ha sido en la producción comercial de esteinernemátidos y heterorhabdítidos para ser usados como bioplaguicidas (Gaugler y Kaya, 1990; Kaya, 1993; Grewal et al., 2005; Adams et al., 2006). Estos nemátodos albergan bacterias simbióticas aptas para matar rápidamente al hospedero (Kaya, 1985; Burnell y Stock, 2000).

STEINERNEMATIDAE Y HETERORHABDITIDAE

Muchas especies de Steinernema y Heterorhabditis han sido com­ercializadas como bioplaguicidas (Gaugler y Kaya, 1990; Kaya, 1993; Kaya y Gaugler, 1993; Tanada y Kaya, 1993; Bullock et al., 1999; Koppenhöfer y Fuzy, 2003). Estas familias de nemátodos han sido usadas como agentes de control comercial de plagas porque tienen los siguientes atributos (Poinar, 1986):

·         Amplio rango de hospederos

·         Habilidad para matar al hospedero en menos de 48 horas

·         Capacidad para crecer en medios artificiales

·         Un estado infeccioso durable capaz de ser almacenado

·         Carencia de resistencia del hospedero

·         Seguridad aparente para el ambiente

Estos nemátodos invaden hospederos a través de aberturas naturales (boca, es­piráculos, ano) o hieren y penetran el hemocele. Bacterias de los géneros Xenorhabdus o Photorhabdus son liberadas y matan rápidamente al hospedero. Entonces, los nemát­odos se desarrollan saprofíticamente en el cadáver. Ver Lewis et al. (2006) para una re­visión de la ecología y conducta de estos nemátodos, en relación con su uso en el con­trol de plagas, y a Grewal et al. (2006) para información sobre la quimorecepción de los nemátodos y su biología en relación al calor y la sequía. Gaugler y Kaya (1990) y Kaya y Gaugler (1993) proporcionan información sobre la cría de estos nemátodos y su uso para control de plagas. Solamente son efectivos en ambientes húmedos, tales como el suelo o follaje húmedo en climas tropicales. Las espe­cies de Heterorhabditidae hacen que los cadáveres hospederos cambien a rojo brillante.Para algunas especies, se han establecido mercados comerciales y desarrollado sistemas de producción a gran escala (Kaya, 1985; Gaugler y Kaya, 1990).

Nemátodos entomopatógenos