CONSERVACIÓN DE LOS AGENTES DE CONTROL BIOLÓGICO EN LOS CULTIVOS 2

REFORZAR CULTIVOS COMO AMBIENTES PARA LOS ENEMIGOS NATURALES

Los agricultores manejan sus cultivos de campo para una producción eficiente, usualmente con poca consideración de las necesidades de las especies que atacan a las plagas. Los cultivos de campo pueden, por tanto, ser ambientes desfavorables para algunos enemigos naturales. El control biológico por conservación es el esfuerzo para mejorar dicha situación, haciendo más hospitalarios a los cultivos para los parasitoides y depredadores (Barbosa, 1998; Pickett y Bugg, 1998; Gurr et al., 2004), dondequiera que esto pueda hacerse sin pérdida en la productividad. Los practicantes del control biológico por conservación buscan formas de alterar los sistemas de cultivo que restablezcan las condiciones necesarias para los enemigos naturales. Para el uso exitoso de este enfoque, varios aspectos deben ser ciertos: 

1. la carencia de algunos atributos clave en el ambiente del cultivo debe contribuir sustancialmente al problema de plagas, 
2. la restauración de los atributos faltantes debe ser posible sin comprometer la producción, y 
3. el costo de la restauración de los atributos no debe ser mayor que otras formas de control de plagas disponibles para los productores.

En este tema se enfoca la discusión del control biológico por conservación alrededor de cinco características inadecuadas que los cultivos podrían tener para los enemigos naturales: 

• la especie o variedad del cultivo puede ser un sustrato pobre para los enemigos naturales porque física o químicamente les impide la búsqueda o inhibe su desarrollo normal,
• el ambiente físico en el cultivo de campo puede ser demasiado difícil,
• las fuentes clave para la nutrición de los enemigos naturales pueden estar ausentes,
• las oportunidades para la reproducción de los enemigos naturales pueden ser entorpecidas por la ausencia de hospederos o presas, y 
• la diversidad, la conexión o los refugios necesarios que necesitan los enemigos naturales para colonizar cultivos recién plantados, pueden ser inadecuados. 

Se discuten las soluciones potenciales de cada uno de estos problemas. También se discuten algunas prácticas agrícolas adicionales como la destrucción de residuos de cosechas que afectan las poblaciones de los enemigos naturales.

PROBLEMA #1: VARIEDADES DESFAVORABLES DEL CULTIVO

Es en las plantas cultivadas donde muchos enemigos naturales pasan una parte significativa de su tiempo y donde deben encontrar a sus hospederos o presas. Las especies o variedades del cultivo difieren en muchas formas que pueden afectar a los enemigos naturales, incluyendo la naturaleza exacta de la superficie física de la planta (como el espacio para búsqueda o refugio), la química de los tejidos de la planta en términos de toxinas que pueden alcanzar a los enemigos naturales a través del herbívoro plaga y la presencia o ausencia de nectarios u otras fuentes de nutrientes útiles para los enemigos naturales (ver Ode, 2006 para una revisión). Adicionalmente, la química de la planta, como interactúa con la herbivoría de la plaga, puede ser significativa en determinar si las plantas infestadas emiten olores que puedan atraer enemigos naturales que están buscando desde cierta distancia.

Los fitomejoradores podrían evitar producir plantas desfavorables si entendiesen como las características del cultivo influyen en los enemigos naturales, especialmente cuando la pérdida de características positivas es simplemente un accidente y no lo planeado en el programa de mejoramiento. Más activamente, a veces podría ser posible hacer plantas más favorables para los enemigos naturales clave, reforzando la producción de sustancias volátiles atractivas o la producción de néctar o de otros recursos necesarios para los enemigos naturales (Vinson, 1999; Bottrell y Barbosa, 1998; Cortesero et al., 2000). La creación de variedades favorables para los enemigos naturales y su uso subsecuente por los agricultores, mejoraría el cultivo como habitat para los enemigos naturales. Más adelante se discute esta meta, explicando el razonamiento de cuáles características del cultivo son perjudiciales para los enemigos naturales – en contraste con las características que un cultivo favorable debiese tener.

Superficies de cultivo desfavorables

Varias características de la superficie podrían afectar a los enemigos naturales, incluyendo los tipos y densidad de los tricomas (y los exudados químicos asociados) (Simmons y Gurr, 2005), y la presencia de cera. Por ejemplo, la alta densidad de tricomas en los pepinos disminuye el parasitismo de moscas blancas por Encarsia formosa Gahan, al reducir la velocidad de las hembras que buscan sobre las hojas (Hua et al., 1987). Similarmente, altas densidades de dos tipos de tricomas en tomates aumenta la tasa de enredo de las larvas de las crisopas (Simmons y Gurr, 2004) y de los parasitoides, por la acción de sustancias pegajosas que producen los tricomas.

Los ácaros fitoseidos Typhlodromus pyri Scheuten y Amblyseius aberrans (Oudemans), liberados en viñedos italianos con distintas variedades de uvas, llegaron a ser más abundantes en variedades con el envés de la hoja peludo que en las de superficies sin pelos, presumiblemente porque los pelos de las hojas crearon una capa de aire con mayor humedad (Duso, 1992).

Aún para las combinaciones plaga-enemigo natural en las que los tricomas (particularmente los que tienen exudados pegajosos) sean dañinos, este efecto puede ser menos severo en el campo que en pruebas de laboratorio (Obrycki y Tauber, 1984), por varias razones. En primer lugar, algunas especies de enemigos naturales serán especies con cuerpos más grandes que serán menos afectadas por los tricomas pegajosos. En segundo lugar, los exudados en los tricomas pueden ser removidos o ser menos efectivos en el campo, debido a la lluvia o al polvo. Por tanto, debe procederse con precaución al extrapolar los estudios de laboratorio al campo, basándose mejor en estudios de campo para verificar su importancia en la práctica.

Se ha demostrado que otra característica superficial, la capa de cera que se encuentra típicamente en las plantas de repollo, reduce la habilidad de algunos depredadores, como las larvas de la crisopa Chrysoperla plorabunda (Fitch) para moverse eficientemente, al compararse con mutantes que carecen de la capa cerosa típica. Esta disminución en la movilidad del depredador redujo la tasa de depredación sobre neonatos de la polilla dorso de diamante Plutella xylostella (L.) en el repollo normal, comparada con el repollo mutante lustroso (Eigenbrode et al., 1999). Este tipo de efectos también operan a través de la especie vegetal. A menudo la búsqueda es menos efectiva en plantas cuyas hojas tienen pelos densos dirigidos hacia arriba o en forma de gancho (Shah, 1982) o en superficies glabras y resbalosas que causan que algunas mariquitas se caigan más frecuentemente (Grevstad y Klepetka, 1992).

Otras características proporcionan refugios que pueden aumentar la abundancia local de enemigos naturales. Los domacios para ácaros son mechones de tricomas no glandulares o estructuras como hoyos, localizadas en las uniones de las nervaduras principales de las hojas. Los ácaros fitoseidos entran a esas áreas y permanecen en ellas, poniendo más huevos en las hojas con domacios naturales que en hojas con domacios sellados artificialmente. Las plantas con más domacios o con domacios más grandes, presentan un mayor número de ácaros fitoseidos por unidad de área (Walter y O’Dowd, 1992; English-Loeb et al., 2002). Más depredadores en las hojas con domacios pueden traducirse en densidades menores de herbívoros (Agrawal et al., 2000) pero esto no siempre es el caso (Agrawal, 1997).

Tejidos tóxicos

La química de los tejidos de una planta puede afectar ampliamente la disponibilidad de herbívoros como hospederos para los parasitoides. Un ejemplo extremo es la escama roja de California Aonidiella aurantii (Maskell) en el chamal Cycas revoluta Thunb., en comparación con los cítricos. Ambas plantas son adecuadas para la escama pero, en el chamal, la escama es completamente inadecuada para el parasitoide Habrolepis rouxi Compere, con experiencias del 100% de mortalidad de sus estados inmaduros, comparado con 3-17% cuando se crían en cítricos en la misma escama (Smith, 1957). En tomates, el compuesto secundario alfa-tomatina que tiene la planta, inhibe al hongo entomopatógeno Nomuraea rileyi (Farlow) Sampson (Gallardo et al., 1990). El mismo compuesto también reduce la tasa de emergencia del adulto del icneumónido parasitoide Hyposoter exiguae (Viereck) que ataca larvas de Heliothis zea (Boddie). La intensidad de este efecto está determinada por la proporción de la alfa-tomatina con los esteroles totales, los cuales tienen un efecto protector. Esta proporción varía 5 veces entre las variedades de tomate (Campbell y Duffey, 1981), sugiriendo que tales variedades diferirán significativamente en la compatibilidad con este parasitoide.

Carencia de atrayentes volátiles

Loa parasitoides comúnmente localizan hospederos desde cierta distancia por detección y se mueven hacia la mezcla de compuestos volátiles que emanan de plantas afectadas por la alimentación de herbívoros específicos. Por ejemplo, Cotesia marginiventris (Cresson), un bracónido parasitoide de varios lepidópteros plaga, encuentra a sus hospederos volando hacia los olores del complejo planta-hospedero asociado con la alimentación larval reciente (Turlings et al., 1991). Las plagas en el cultivo no podrían ser descubiertas por sus parasitoides en nuevas variedades si ya no emitieran sus compuestos atrayentes característicos. Aunque las oportunidades de mejorar la atracción química de los cultivos pueden ser pocas, estas relaciones tienen que ser consideradas en el mejoramiento de plantas para que las nuevas variedades no pierdan su habilidad de atraer parasitoides.

Cultivos sin néctar

Los parasitoides se alimentan del néctar de las plantas, en sus glándulas florales o extraflorales. Las variedades de cultivos con nectarios retienen a los parasitoides más eficientemente que las que carecen de ellos (Stapel et al., 1997). Por tanto, el crear variedades sin nectarios, tal como a veces se ha sugerido como un método para suprimir plagas (que también se alimentan de néctar), hace a los cultivos menos adecuados como habitats para los parasitoides.

SOLUCIÓN #1: CREAR CULTIVOS AMIGABLES PARA LOS ENEMIGOS NATURALES

Todos los problemas mencionados anteriormente son determinados por los atributos de la variedad del cultivo que usen los agricultores. El productor puede modificar los resultados simplemente al cambiar las variedades. Sin embargo, las variedades pueden diferir en otras formas que importan a los consumidores y a los productores, como el rendimiento, sabor, tiempo de madurez, resistencia a las enfermedades o tolerancia a condiciones adversas del suelo. Los productos disponibles para los agricultores son las variedades regionales tradicionales, además del material nuevo importado o desarrollado en programas de fitomejoramiento.

El desarrollo de nuevas variedades por los mejoradores debería esforzarse por incluir la “compatibilidad con el enemigo natural” en la mezcla de características examinadas, cuando están formando una nueva variedad. Una fuente de tal información es el uso de datos de los programas de discriminación en los que se permite que los enemigos naturales busquen hospederos colocados a igual densidad en varios cultivares. Los efectos de los distintos tipos de tricomas en especies de tomate Lycopersicon sobre la crisopa Mallada signata (Schneider), una especie producida comercialmente en Australia, fueron examinados por Simmons y Gurr (2004). Similarmente, tal información fue usada para guiar esfuerzos para incrementar el parasitismo sobre las moscas blancas en pepinos de invernadero, para desarrollar una variedad con densidad moderada de tricomas que pudiese lograr que el parasitoide tenga una velocidad óptima al caminar para parasitar (Hua et al., 1987).

Los esfuerzos para crear variedades de cultivos “superpeludas” o sin néctar, pararon el propósito de hacerlas desfavorables a las plagas, pueden ser contraproducentes si suprimen fuertemente el nivel de control natural. Los programas de mejoramiento necesitan balancear las características favorables para los enemigos naturales y los atributos útiles para la resistencia a las plagas, considerando el complejo de plagas más probable en la zona de producción. En algodón, por ejemplo, se encontró que las variedades glabras eran más adecuadas para las avispitas Trichogramma y para las larvas de crisopas que variedades con densidad media o alta de tricomas. También el algodón glabro fue más resistente a H. zea. Sin embargo, las variedades con alta densidad de tricomas fueron más resistentes a hemípteros plaga como Lygus sp. y Pseudatomoscelis seriatus (Reuter). Por tanto, en áreas donde los hemípteros no sean importantes, el algodón glabro sería la mejor variedad pero en áreas con chinches plaga, el uso de variedades con niveles intermedios de tricomas sería una mejor opción (Treacy et al, 1986, 1987).

Alternativamente, podría ser posible tratar artificialmente los cultivos con compuestos (como el metil salicilato, metil jasmonato o (Z)-3-hexenil acetato) atrayentes para los enemigos naturales (James y Grasswitz, 2005) o con compuestos como el ácido jasmónico que induce a las plantas a producir tales compuestos volátiles (Lou et al., 2005).

PROBLEMA #2: CAMPOS DE CULTIVO QUE AFECTAN FÍSICAMENTE A LOS ENEMIGOS NATURALES

Suelos calientes y secos

En muchas regiones, los suelos se vuelven calientes y secos después de la cosecha y de la exposición al sol, lo que hace desfavorable la superficie del suelo para los grupos de animales que viven en el suelo, como los escarabajos carábidos y los estafilínidos. Esto ocurre comúnmente cuando los cultivos que no producen un follaje cerrado que daría sombra al suelo (como algunas hortalizas) son sembrados en climas cálidos. Además, se pueden desarrollar condiciones calientes temporalmente después que campos completos son segados, como cuando la alfalfa u otros cultivos forrajeros son cosechados.

Disturbios mecánicos por la labranza

La labranza para el control de malezas también es físicamente disruptiva para las especies de enemigos naturales que entran a los espacios dentro del suelo para buscar refugio o para pasar a otro estado de desarrollo. Por ejemplo, los carábidos a menudo entran a los túneles de las lombrices de tierra para buscar un suelo más fresco, pero los túneles son destruidos al cultivar la tierra. El arado del suelo en colza sueca redujo la emergencia de parasitoides de los escarabajos del polen de la colza, Meligethes sp., en 50 y 100% en cultivos de primavera e invierno (Nilsson, 1985). La perforación directa para los cultivos de trigo de invierno que siguen a la colza (Brassica napus L.), en lugar del arado, pueden conservar a los parasitoides del escarabajo del polen. En Ontario, Canadá, ocurrió una explosión de la población del escarabajo de las hojas del cereal Oulema melanopus (L.), cuando la tierra fue arada inmediatamente después de la cosecha, en lugar de la práctica más común de usar los cereales como cultivo acompañante de la alfalfa, sin labranza (Ellis et al., 1988). La labranza mató el 95% del parasitoide clave del escarabajo, Tetrastichus julis (Walker), el cual estaba ausente en el sitio con el problema de plaga mientras que parasitó del 74-90% de las larvas de la plaga en otras partes de Ontario.

Además, el suelo es una reserva importante para virus y hongos patógenos, los que pueden ser afectados por la labranza. Las plagas hepiálidas del pasto (Wiseana spp.) en Nueva Zelanda, causaron mayor daño en pastos recientemente arados porque el cultivo enterró a los virus de la nucleopoliedrosis de dichas plagas, disminuyendo las tasas de enfermedad. Conforme los pastos resembrados crecieron, los niveles de virus aumentaron, incrementando la mortalidad de la plaga (Longworth y Kalmakoff, 1977).

SOLUCIÓN #2: CULTIVOS DE COBERTURA, CUBRIMIENTO CON PAJA, CERO LABRANZA, COSECHA EN FRANJAS

Los métodos para la conservación de enemigos naturales deben desarrollarse en respuesta a las prácticas de cultivo en un área dada, las opciones existentes para la conservación de enemigos naturales y aquellas que sean aceptables para los agricultores. El descubrimiento de tales soluciones requiere investigación local. Sin embargo, los problemas de los campos de cultivo físicamente desfavorables generalmente pueden ser reducidos minimizando la exposición del suelo a la irradiación solar, empleando cultivos de cobertura y la cero labranza (en las que la siembra a través de los restos del cultivo anterior, junto con las aplicaciones de herbicidas, reemplazan la labranza).

Cultivos de cobertura y malezas en los cultivos

El suelo debajo de los cultivos de cobertura o de las malezas a menudo es más fresco, más húmedo y con más agua libre, en comparación con áreas de suelo arado y desnudo. Es más probable que las cubiertas del suelo favorezcan a los depredadores generalistas que a los parasitoides especialistas. Donde los cultivos de cobertura reducen con éxito los niveles de la plaga, el reforzar las poblaciones de enemigos naturales y el reducir la colonización o retención de la plaga, pueden contribuir a su supresión. Los escarabajos carábidos, estafilínidos y coccinélidos, los sírfidos y otros depredadores también pueden alimentarse de artrópodos no plaga que viven en la vegetación que cubre el suelo o en el suelo más húmedo que está debajo. 

En la parte negativa, los cultivos de cobertura del suelo pueden competir con los cultivos por humedad o nutrientes, aumentando los costos del riego o reduciendo el rendimiento del cultivo. Las plagas también pueden beneficiarse de la inclusión de especies adicionales de plantas en el campo de cultivo, como los cultivos de cobertura o los cultivos intercalados. La densidad de las especies de cultivos de cobertura y la densidad de siembra del cultivo principal deben ser probadas localmente para determinar su valor en el mejoramiento del habitat para los enemigos naturales, en relación con las plagas.

Las malezas, a niveles subeconómicos, pueden ser manipuladas para producir “cultivos de cobertura voluntarios”

Cubrimiento con paja

Los suelos cubiertos con paja debajo de los cultivos (como en las huertas) pueden mejorar el suelo como ambiente físico (más fresco, más húmedo) y estimular una mayor diversidad y densidad de organismos presa alternantes, lo que podría traducirse en mayor densidad de depredadores generalistas (ver p. ej., Mathews et al., 2004).

Siembra directa y labranza cero

La eliminación o reducción de la labranza se ha convertido en una práctica agrícola ampliamente común, especialmente en áreas secas. La fuerza que favoreció su adopción, sin embargo, no fue el control de plagas sino la conservación de la humedad del suelo, la reducción de la erosión por el viento, y los costos del combustible. El método ha sido adoptado ampliamente en regiones agrícolas secas. Los cultivos son sembrados directamente en el suelo no arado, con maquinaria especial. La competencia con la maleza en el semillero es reducida por la aplicación tópica de herbicidas. El uso de cultivos “Round Up Ready” que toleran el glifosato facilita la cero labranza, permitiendo el uso de este herbicida de amplio espectro después de la emergencia del cultivo y de la maleza. Aunque no fue planeada como una herramienta para conservar enemigos naturales, la cero labranza crea un ambiente más favorable al aumentar la humedad del suelo, al reducir su temperatura superficial y al preservar su estructura. Los impactos reales de las plantas Round Up Ready y de las aplicaciones subsecuentes de Round Up (glifosato) sobre los enemigos naturales deben ser evaluados en casos específicos (ver p. ej., Jackson y Pitre, 2004).

Cosecha en franjas

La cosecha en franjas, en lugar de quitar cultivos completos al mismo tiempo, puede ayudar a preservar enemigos naturales en cultivos forrajeros, preservando el ambiente físico y la fuente de hospederos o presas para los enemigos naturales. La cosecha en franjas en alfalfa, por ejemplo, ayuda a retener poblaciones de parasitoides de áfidos, del picudo de la alfalfa Hypera postica (Gyllenhal), y de las chinches Lygus spp. (van den Bosch et al., 1967). Nentwig (1988) encontró que, cuando en las praderas alemanas de heno se cosechaban en franjas, los artrópodos depredadores y parasíticos, especialmente las arañas, eran más abundantes y los herbívoros disminuían.

PROBLEMA #3: FUENTES NUTRICIONALES INADECUADAS

Muchos enemigos naturales que afectan a las plagas de los cultivos requieren de carbohidratos y proteínas para el crecimiento, el metabolismo básico y la reproducción. Si el cultivo no proporciona estos materiales, los enemigos naturales buscarán fuera del cultivo el néctar, polen u hospederos en los cuales se alimentan. Esos emigrantes pueden no encontrar su camino de regreso al cultivo, reduciendo el control de las plagas. Similarmente, los enemigos naturales pequeños como las avispitas Trichogramma, pueden morir más rápidamente si el cultivo no ofrece recursos como el néctar. Los cultivos que proveen néctar, polen o insectos para alimentarse, retendrán mayores poblaciones de enemigos naturales mejor nutridos y más fecundos. 

La diversidad de especies vegetales en las comunidades naturales aumenta estos requisitos y prolonga su disponibilidad. Los monocultivos sincronizados en su desarrollo pueden concentrar la floración en breves períodos únicos de superabundancia o eliminar completamente la floración en algunos cultivos. Si los cultivos son adecuados como habitats para los parasitoides, dependerá de las necesidades de especies particulares, del tamaño del campo de cultivo en relación con las áreas vecinas no cultivadas y de la composición de la vegetación en áreas adyacentes. Los monocultivos grandes sin nectarios, sin flores, sin proporcionar polen y con pocas presas u hospederos alternantes, ofrecen pocos recursos para los enemigos naturales. Aunque las necesidades de los cultivos mecanizados requieren de simplificación, la retención de alguna diversidad vegetal crítica puede ser posible en sistemas bien estudiados, y es común en sistemas agrícolas menos intensivos (Gurr et al., 2004).

SOLUCIÓN #3: AGREGAR NUTRICIÓN AL AMBIENTE DEL CULTIVO

Cuando los recursos nutricionales están ausentes en un cultivo, pueden colocarse plantas dentro (como cultivos de cobertura) o adyacentes a él (en franjas) como fuentes de néctar o polen. Alternativamente, en algunos cultivos pueden aplicarse alimentos (azúcar, proteínas hidrolizadas) directamente al cultivo. El néctar proporciona azúcares como combustible mientras que el polen y las proteínas hidrolizadas proveen aminoácidos para la reproducción.

Flores para el nectar

En la naturaleza, los parasitoides y algunos depredadores obtienen carbohidratos de las flores y de los nectarios extraflorales (Rogers, 1985). Las flores también proporcionan polen y pueden encontrarse en plantas silvestres fuera del cultivo, en las malezas dentro del cultivo o en el cultivo mismo. Una activa área de investigación es el uso de franjas de flores sembradas como fuentes de néctar para los enemigos naturales (Pfiffner y Wyss, 2004). Está siendo claro que, a menudo, a los parasitoides les falta azúcar en la naturaleza y que se alimentan de flores cerca de los campos de cultivo. La provisión de recursos florales puede incrementar los números de enemigos naturales (ver p. ej., Nicholls et al., 2000; Ellis et al., 2005; Rebek et al., 2005). Sin embargo, las flores de diferentes especies de plantas varían en su valor para los enemigos naturales y en su tendencia a producir dichos efectos. Es importante encontrar  especies de flores que beneficien a los enemigos naturales pero no a la plaga.

Plantas que emiten polen

Además del néctar, las plantas dentro o alrededor de los cultivos pueden ser fuentes de polen, el cual proporciona la proteína necesaria a menudo para la maduración de los huevos de los enemigos naturales. Los cultivos de cobertura o las plantas adyacentes que producen abundante polen, pueden incrementar la densidad de fitoseidos en viñedos o en cultivos de árboles (ver p. ej., Girolami et al., 2000; Villanueva y Childers, 2004). El control de la arañita roja de los cítricos Panonychus citri (McGregor) en huertos de cítricos, aumenta al sembrar ageratum tropical A. conyzoides (Zhang y Olkowski, 1989). El polen de ageratum y los psócidos sobre las plantas proporcionan alimento a los ácaros depredadores. En Queensland, Australia, la siembra del pasto Rhodes Chloris guyana Kunth en cítricos favoreció a Amblyseius victoriensis (Wormersley), un depredador del ácaro rosado de los cítricos Tegolophus australis Keifer) (Smith y Papacek, 1991). Además, los rompevientos de Eucalyptus torelliana F. Mueller, alrededor de los bloques de cítricos, sirvieron como reservas de este ácaro depredador (Smith y Papacek, 1991). Estos árboles tenían menos ácaros depredadores pero proporcionaban abundante polen, del cual se alimentaban.

En cultivos que no sean huertos, pueden sembrarse plantas con polen en franjas adyacentes al cultivo aunque obviamente, esto ocupa algo de terreno. La siembra de Phacelia tanacetifolia Betham (Hydrophyllaceae) adyacente a campos de trigo para aumentar a las moscas sírfidas y disminuir a los áfidos, dió resultados mixtos (Hickman y Wratten, 1996). En hortalizas de invernadero, el control biológico de trips plaga con ácaros depredadores fue logrado más pronto y con mayor facilidad en los pimentones (Capsicum sativum L.), los cuales son más productores de polen, que los pepinos (Cucumis sativus L.) (De Klerk y Ramakers, 1986).

Aspersión de alimentos

La aplicación artificial de alimentos asperjados es otro método para proporcionar azúcar, la cual retiene a los enemigos naturales que buscan presas u hospederos (ver p. ej., Evans y Swallow, 1993; Mensah y Madden, 1994) y proteína (como hidrolizado, levadura o polen) que también los atrae (Hagen et al., 1970). La reproducción de las crisopas (Chrysopa spp.) en algodón fue reforzada con la aplicación de proteínas hidrolizadas, mezcladas con agua y azúcar (Hagen et al., 1970). En contraste, las aplicaciones de mezcla de sucrosa y levadura fallaron en incrementar las cantidades de predadores en manzanos (Hagley y Simpson, 1981). En parcelas forestales de Tasmania, la provisión de azúcar en estaciones protegidas del clima reforzó a los cantháridos depredadores, lo que después incrementó la mortalidad de huevos del crisomélido plaga de hojas Chrysophtharta bimaculata (Olivier) (Mensah y Madden, 1994). Las aplicaciones de polen aumentaron las tasas de desarrollo de algunos fitoseidos (McMurtry y Scriven, 1964) y aumentó la proporción de los que alcanzaron el estado adulto (Osakabe, 1988). Los mayores números del depredador Amblyseius hibisci (Chant) en cítricos, estuvieron correlacionados con la concentración del polen de la espadaña natural (Typha latifolia L.) (Kennett et al., 1979), sugiriendo que su aplicación artificial podría ser benéfica.

PROBLEMA #4: OPORTUNIDADES INADECUADAS PARA LA REPRODUCCIÓN

Los enemigos naturales en los cultivos pueden carecer, a veces, de hospederos o presas, ocasionando que dejen los campos de cultivo. La retención de los enemigos naturales puede ser aumentada si está disponible una fuente más consistente de hospederos o presas, ya sea dentro del cultivo o en la vegetación adyacente. Algunas especies de parasitoides pueden requerir de hospederos alternantes durante los períodos en que la plaga clave no está presente o para invernar (Pfannenstiel y Unruh, 2003).

SOLUCIÓN #4: CREAR OPORTUNIDADES PARA CONTACTAR HOSPEDEROS O PRESAS ALTERNANTES

En los viñedos de California, la chicharrita de la vid Erythroneura elegantula Osborn es atacada por el parasitoide de huevos Anagrus epos Girault. Este parasitoide ocurre en números adecuados solamente en los viñedos cercanos a la vegetación riparia de moras silvestres (Rubus spp.). Estas plantas mantienen a otra chicharrita, Dikrella californica (Lawson), que es un hospedero invernante para el parasitoide (Doutt y Nakata, 1973). Se logró el aumento del parasitoide de la chicharrita de la vid al plantar ciruelas francesas (Prunus sp.) adyacentes a los viñedos. Estos árboles alojan a una tercera chicharrita, Edwardsiana prunicola (Edwards), que también sirve de hospedero invernante (Wilson et al., 1989). El sistema de la chicharrita del ciruelo responde mejor a la manipulación agrícola que el de la chicharrita de la mora porque sus poblaciones no se desarrollan bien en moras lejos de habitats riparios (Pickett etal., 1990). En huertos de manzanas en el Estado de Washington (EU), las tasas de parasitismo de los enrolladores de hojas por el eulófido Colpoclypeus florus Walker son influenciadas por la proximidad de los huertos a parches de rosas silvestres, las que alojan a otras especies de enrolladores que sirven como hospederos en verano y otoño (Pfannenstiel y Unruh, 2003). En Bélgica, la plantación de árboles rowan (Sorbus aucuparia L.), adyacentes a huertas de manzanas, permitió el desarrollo del áfido no plaga Dysaphis sorbi Kaltenbach, el cual es atacado por el parasitoide Ephedrus persicae Froggatt, un parasitoide capaz de atacar al áfido rosado del manzano Dysaphis plantaginea Passerini (Bribosia et al., 2005).

A menudo, los depredadores requieren de más tipos de presas, además de la plaga. Las presas alternantes a veces pueden encontrarse en la vegetación adyacente al cultivo o en la hojarasca y en la materia orgánica bajo el cultivo. Por ejemplo, las malezas y las hierbas silvestres en floración entre los campos de cereales en el Reino Unido, incrementaron las presas para el carábido más abundante (Poecilus cupreus L.), aumentando su reproducción (Zangger et al., 1994). Para los depredadores que viven en el suelo, las presas alternantes pueden ser aumentadas balanceando el uso del fertilizante químico con estiércoles animales o vegetales, para incrementar los detrívoros asociados con la materia orgánica. Se necesitan niveles adecuados de materia orgánica en el suelo para mantener a las presas para los carábidos (Purvis y Curry, 1984; Hance y Gregoire-Wibo, 1987) y para los ácaros laelápidos depredadores (Androlaelaps y Stratiolaelaps) que se alimentan de los huevos de Diabrotica spp., las cuales son plagas del maíz (Chiang, 1970).



PROBLEMA #5: FUENTES INADECUADAS DE ENEMIGOS NATURALES COLONIZADORES

Los campos nuevos de cultivos anuales necesitan ser colonizados por enemigos naturales mientras que los cultivos perennes típicamente no lo necesitan. Como los campos anuales son más grandes y la diversidad de vegetación natural disminuye, pueden desaparecer las fuentes desde las que los enemigos naturales pueden inmigrar o estar localizadas demasiado lejos de los cultivos. La permanencia del cultivo, la diversidad de la vegetación y los refugios, plantaciones de relevo del cultivo, cultivos intercalados y mosaicos de cultivos, todos afectan las dinámicas que exhiben los enemigos naturales y la plaga, cuando colonizan nuevos campos de cultivo.

Temporalidad del cultivo

Los cultivos perennes como los cocoteros, manzanos y cítricos persisten en el mismo lugar por muchos años. Esa estabilidad conduce al desarrollo local de poblaciones perennes de enemigos naturales que pueden persistir sin una fase de colonización. La estabilidad del hábitat puede promover el control biológico porque elimina el período de tiempo, que a menudo se ve en cultivos anuales, en los que los enemigos naturales arriban demasiado tarde después de las poblaciones de la plaga, para poder mantener o suprimir las plagas a niveles aceptables durante ciclos de cultivo cortos.

En contraste, los cultivos anuales deben ser colonizados después de la siembra. Si los campos están demasiado aislados de las fuentes de enemigos naturales, entonces es posible que arriben después de la colonización de las plagas, que permanezcan en números inferiores a los de la plaga y que ejerzan menos control. El ácaro fitoseido Amblyseius scyphus Shuster & Pritchard es el enemigo natural clave del ácaro del pasto de Banks Oligonychus pratensis (Banks) en sorgo Sorghum bicolor (L.) Moench, en el oeste de Texas (EU). Pero como este depredador inverna en la paja, es eliminado después de cada ciclo de cultivo, cuando los residuos son quemados o enterrados. Los campos nuevos de sorgo deben ser colonizados por fitoseidos que se dispersan de las pequeñas áreas con pastos no cultivados donde invernan. El control típicamente es inadecuado porque el período de dispersión del ácaro plaga está en mejor sincronización con la disponibilidad de plantas jóvenes de sorgo. Como consecuencia, la dinámica en el sorgo y en los pastos no cultivados es muy diferente (Gilstrap et al., 1979; Gilstrap, 1988).

Falta de refugios fuera de la estación

Pueden haber períodos en que los campos de cultivo sean inadecuados para los enemigos naturales, como el invierno en latitudes altas, las estaciones secas en algunas áreas tropicales o los períodos sin cultivo. La conservación efectiva requiere que las necesidades de los enemigos naturales sean consideradas para todo el año, incluyendo dichos períodos. Algunos enemigos naturales pasan estas estaciones en los campos en los residuos de cosecha, por lo que el manejo de los residuos puede ser importante para fomentar su sobrevivencia local. En otros casos, importantes enemigos naturales pasan las estaciones desfavorables fuera de las áreas de cultivo. Es importante saber dónde y bajo qué condiciones ocurre esto para asegurar que existan sitios favorables para tales especies, cerca de los campos de cultivo. La investigación sobre los requerimientos de hábitat de hibernación de carábidos y estafilínidos depredadores de los áfidos de los cereales en el Reino Unido (Thomas et al., 1992; Dennis et al., 1994) y de los coccinélidos en Bélgica (Hemptinne, 1988) ilustran el tipo de estudios necesarios para definir las necesidades ecológicas de especies en particular.

SOLUCIÓN #5: CONEXIONES ENTRE CAMPOS DE CULTIVO, DIVERSIDAD DE LA VEGETATIÓN Y REFUGIOS

Siembras de relevo del cultivo

Si una gran parte del paisaje local es utilizado para un cultivo en particular, como ocurre con el arroz, maíz o caña de azúcar, es posible que la distancia entre los campos de cultivo sea pequeña y, en los trópicos, que haya una presencia continua del cultivo todo el año (Mogi y Miyagi, 1990). Si los campos son sembrados en diferentes fechas, todos los estados del cultivo pueden traslaparse a escala local. Este patrón crea un paisaje donde el cultivo es un hábitat bastante estable, con una alta conexión entre los campos. Tales cultivos estarán disponibles continuamente para los enemigos naturales adaptados a ellos y los campos recién sembrados serán colonizados rápidamente desde campos cercanos con cultivos de más edad.

También existen oportunidades para promover más pronto la colonización de nuevos plantíos en cultivos anuales. Vorley y Wratten (1987) demostraron que el control biológico de áfidos podría ser mejorado si algunos campos de cereales se sembraran más temprano en el otoño precedente, de manera que así adquirieran y retuvieran a los áfidos invernantes parasitados. Los parasitoides de dichos áfidos emergían más pronto y colonizaban campos adyacentes de cereales de la última siembra, conforme las poblaciones asociadas de áfidos empezaban a desarrollarse en la primavera siguiente. En extensión, solamente el 4% de los cereales necesitó ser sembrada antes para servir como fuente temprana de colonización de los parasitoides para otros campos. Los pastizales permanentes no pastoreados también fueron fuentes tempranas efectivas de parasitoides de los áfidos de los cereales.

Existen posibilidades similares para otros cultivos. Men et al. (2004) encontraron que los parasitoides de áfidos desarrollados en cultivos de trigo, se movían al algodón y controlaban a los áfidos. En cultivos de colza, las decisiones de manejo de los agricultores pueden afectar fuertemente el número de parasitoides que localizan y colonizan con éxito nuevos plantíos. Hokkanen et al. (1988) notaron que la colonización de parasitoides en primavera, en campos nuevos en Finlandia, fue reforzada al localizarlos tan cercanamente como fuera posible a los campos sembrados con colza el año anterior.

Mosaicos de cultivos

Algunos enemigos naturales se encuentran en varios cultivos, alimentándose de diversos hospederos o presas. En tales casos, los enemigos naturales pueden aumentar en un cultivo sembrándolo cerca o enseguida a otro cultivo que actúe como fuente del enemigo natural. Por ejemplo, Gilstrap (1988) notó que en Texas (EU), el ácaro del pasto de Banks, O. pratensis, se encuentra en sorgo, trigo y pastos, y que un ácaro fitoseido eficiente se mueve entre dichos cultivos, alimentándose de la plaga. Xu y Wu (1987) reportaron que el movimiento de un coccinélido desde cultivos de colza al bambú podría mejorarse sembrando colza cerca del bambú. Cuando la colza era cosechada, los coccinélidos residentes se moverían al bambú en búsqueda de otras presas. Corbett et al. (1991) reportaron que la alfalfa sembrada a un lado del algodón sirvió como reserva para el ácaro depredador Metaseiulus occidentalis (Nesbitt) y que si éste era inoculado en la alfalfa temprano en la estación, aumentaba su número y migraba a los campos de algodón. Estudios de marcaje-recaptura demostraron que depredadores como Orius spp. (Hemiptera: Anthocoridae) y la mariquita Hippodamia convergens Guérin-Méneville frecuentemente se mueven entre el sorgo y el algodón en Texas, especialmente conforme madura el grano de sorgo. Este enlace proporciona oportunidades para usar la situación estratégica de los campos de sorgo para aumentar el número de depredadores en el algodón (Prasifka et al., 1999).

Mejorar la diversidad dentro del cultivo con cultivos intercalados

Mientras que la meta de la estrategia de secuencia del cultivo único es promover el descubrimiento y colonización tempranas de los nuevos campos de cultivo para las plagas y los enemigos naturales (para lograr una mejor proporción entre ellos), las estrategias de diversificación de cultivos buscan, entre otros efectos, retardar o disminuir el número de plagas que colonizan los cultivos o reducir su retención en ellos. Los cultivos intercalados diversifican los campos agrícolas, sembrando dos o más cultivos en el mismo campo y al mismo tiempo. Los cultivos pueden estar completamente mezclados o estar segregados en surcos separados, los que van alternados siguiendo algún patrón (Marcovitch, 1935; Andow, 1991a).

Dos efectos benéficos resultan teóricamente de los cultivos intercalados: la reducción del descubrimiento del cultivo por la plaga y de su retención en él (hipótesis de la concentración de recursos) y el aumento del número de los enemigos naturales y de su acción (hipótesis de los enemigos naturales) (Root, 1973). Andow (1986, 1988), revisando estudios de cultivos intercalados, encontró que la densidad de herbívoros disminuyó en 56% de los casos, aumentó en el 16% y permaneció igual en el 28% de los casos. La determinación de las razones para los efectos observados (la importancia relativa de la reducción en la colonización por la plaga y su retención, contra el aumento de mortalidad causado por los enemigos naturales) es difícil ya que ambos mecanismos pueden operar juntos. Russell (1989) revisó los efectos de los cultivos intercalados en la acción de los enemigos naturales y encontró altos niveles de mortalidad por los enemigos naturales en 9 de 13 casos, niveles menores en 2 y ningún efecto en 2 casos. Sheehan (1986) sugirió que los cultivos intercalados pueden ser más benéficos para las especies generalistas de enemigos naturales que para las especialistas, las que pueden trabajar mejor en cultivos únicos atacados por su hospedero o presa. No existen características generales que puedan ser usadas para utilizar mezclas de cultivos supresores de plagas. Más bien, debe evaluarse cada combinación potencial de cultivos en el ambiente local para determinar si son valiosas en relación con cultivos específicos, sus plagas y sus enemigos naturales.

Además, el valor económico de la reducción de la plaga a partir de la diversificación de la vegetación puede, en algún caso específico, ser compensado potencialmente por la competencia entre la especie cultivada y por la reducción en la mecanización del sistema agrícola. En los cultivos intercalados revisados por Andow (1991 a,b), donde los herbívoros fueron reducidos, los rendimientos no mejoraron en los cultivos de repollo, mejoraron en la mayoría de los frijoles y presentaron resultados mixtos en la alfalfa.

Refugios dentro y cerca de los cultivos

Si los campos de cultivo no pueden proporcionar las necesidades de los enemigos naturales, aún con los esfuerzos de diversificación indicados, pueden crearse refugios dentro o cerca de los campos. Los diques de tierra elevados, sembrados con pastos (bancos de escarabajos) en campos ingleses de cereales, proporcionaron sitios de hibernación para los depredadores de los áfidos de los cereales, aumentando su número en áreas adyacentes al cultivo, el siguiente año (Thomas, 1990; Thomas et al., 1991; MacLeod et al., 2004). Los rompevientos de E. torelliana alrededor de huertos de duraznos Prunus persica (L.) Batsch en el sur de New South Wales, Australia, proporcionaron refugios invernantes para ácaros depredadores en la primavera (James, 1989). En general, deberían conducirse estudios rutinariamente para conocer las necesidades de los enemigos naturales clave en la estación invernante, seca y fuera de estación.

OTRAS PRÁCTICAS QUE PUEDEN AFECTAR A LOS ENEMIGOS NATURALES

Irrigación

El riego eleva la humedad del cultivo y esto puede ser importante en hacer más favorable el ambiente para algunos tipos de enemigos naturales. Por ejemplo, puede ser posible que promueva epidemias de hongos entomopatógenos por la manipulación del riego o de los patrones de riego en invernadero.

Métodos de cosecha o de poda y su oportunidad 

Cosecha en bloques o en franjas

Puede usarse para conservar a los enemigos naturales en el cultivo y para reforzar el control biológico.

Sincronización de la plaga con el flujo de la planta

Un flujo sincronizado de nuevo crecimiento puede resultar después de que algunas plantas maderables son podadas. A menudo, el follaje joven es de mayor calidad para los insectos, especialmente para los chupadores. Lo que puede provocar un aumento súbito en la tasa de crecimiento de la población plaga, que puede exceder la capacidad de los parasitoides para responder rápido numéricamente. Densidades más altas de la plaga pueden resultar de este desbalance. Para evitar estos eventos, los productores pueden usar la poda en franjas alternadas (cuyo crecimiento de nuevo follaje suculento es atractivo como sitio de oviposición para plagas como las moscas blancas). Este enfoque prolonga la inducción de poblaciones aumentadas de la plaga, permitiendo más tiempo para que los parasitoides respondan. El control biológico de moscas blancas en huertas de limones en la costa de California mejoró con el uso de la poda en franjas alternas (Rose y DeBach, 1992).

Destrucción de residuos de cosecha

En muchos cultivos, los residuos que se dejan después de la cosecha son quemados o arados. En algunas instancias, estas prácticas pueden ser efectuadas para tener un beneficio explícito pero en otras, la destrucción de residuos de cosecha no tiene una función definida que la del método tradicional de aclarear la superficie del suelo para la siguiente siembra o para facilitar la cosecha. En algunos casos, el manejo de los residuos de cosecha puede afectar a enemigos naturales clave.

Control de especies que dañan a los enemigos naturales 

Las hormigas u otros depredadores reducen la eficacia de los enemigos naturales en algunos cultivos. Si las hormigas son controladas, los enemigos naturales pueden aumentar (ver p. ej., James et al., 1999) y, en algunos casos, ser aptos para suprimir a la plaga. La influencia supresora de las hormigas sobre la efectividad de los enemigos naturales ha sido demostrada para varias escamas (DeBach et al., 1951, 1976; Steyn, 1958; Samways et al., 1982; Bach, 1991) así como para áfidos y piojos harinosos (Banks y Macaulay, 1967; DeBach y Huffaker, 1971; Cudjoe et al., 1993). La restauración del control biológico eficiente, en tales casos, depende del control de la especie de hormiga involucrada, a menudo a través de la aplicación de plaguicidas en los nidos de las hormigas o en los troncos de los árboles, o la aplicación de barreras pegajosas en los troncos de los árboles.

Provisión de refugios artificiales para los enemigos naturales 

Los nidos artificiales hechos de bolsas de polietileno han sido usados para manipular poblaciones de hormigas (Dolichoderus thoracicus Smith) en plantaciones de cacao (Theobroma cacao L.) en Malasia (Heirbaut y van Damme, 1992). La plantación de árboles hospederos favorables cerca de las huertas, ayuda a la formación de nidos de las hormigas tejedoras Oecophylla smaragdina (F.) en Asia.

Latas vacías colocadas en árboles frutales han sido usadas para aumentar las cantidades de tijeretas (Dermaptera) en frutales (Schonbeck, 1988) y bultos de paja han sido utilizados para aumentar las arañas en las plantaciones nuevas de arroz (Shepard et al., 1989). Se han usado cajas para proporcionar sitios de hibernación para los adultos de Chrysoperla carnea (Stephens) (Sengonca y Frings, 1989). La hibernación de M. occidentalis en huertos de manzanas en China (introducido de California), ocurrió solamente después de que se crearon sitios de hibernación alrededor de los troncos de los árboles. Estos sitios consistieron de algodón de desperdicio sostenido en los troncos con hojas plásticas o de montones de hojas y hojarasca de pasto en la base de los árboles (Deng et al., 1988). Las poblaciones de aves insectívoras de bosque han sido reforzadas con la provisión de cajas de anidamiento (Bruns, 1960). La densidad de lechuzas (Tyto alba L.) en plantaciones de aceite de palma en Malasia han sido incrementadas al proporcionarles cajas de anidamiento, reforzando el control de las ratas (Mohd 1990).

CONCLUSIÓN

Muchas predicciones teóricas sugieren que sería posible mejorar el ambiente de los cultivos para los enemigos naturales y aumentar su potencial para el control de plagas. Sin embargo, si será útil o no un cambio particular del cultivo o de su manera de producir, debe ser determinado con la experimentación local. La economía de estos programas de conservación de enemigos naturales también depende de circunstancias locales, y tales problemas económicos a menudo determinan si una práctica en particular será o no adoptada por los agricultores. En el presente, este enfoque del uso de enemigos naturales está siendo estudiado para determinar la magnitud de su potencial de aplicación práctica.